Su éxito como reina de belleza la llevó a trasladarse a Los Ángeles en 1950, donde pronto comenzó a desempeñar pequeños papeles en cine y televisión, entre las que se encontraba una participación menor en el musical Dos billetes para Broadway (Two Tickets to Broadway, 1951), que estaba protagonizado por Janet Leigh, con quien Miles protagonizaría nueve años más tarde la película Psicosis de Alfred Hitchcock. Atrajo la atención de varias productoras, con las que trabajó como modelo publicitaria, como era habitual en esa época para la mayoría de las aspirantes a estrellas en Hollywood. Con la productora Warner Bros participó en películas como La carga de los jinetes indios (The Charge At Feather River, 1953).
El año 1955, marcó un momento importante en su carrera, cuando el director John Ford la eligió para interpretar el papel de novia de Jeffrey Hunter en la legendaria película Centauros del desierto (The Searchers), que estaba protagonizada por John Wayne, Natalie Wood, Ward Bond y Dorothy Jordan. También intervino en otras películas ese año como Hojas de otoño (Autumn Leaves, 1956), con Joan Crawford y Cliff Robertson, y A 23 pasos de Baker Street (23 Paces to Baker Street, 1956)con Van Johnson.
En 1955, Hitchcock vio a Vera en un episodio de televisión de The Pepsi-Cola Playhouse y le dejó muy impresionado. Un tiempo después, ya en 1956, la actriz fetiche del británico, Grace Kelly, abandonaba el cine y contraía matrimonio con Rainiero de Mónaco. Con la intención de reemplazar el lugar dejado por Grace, Hitchcock firmó un contrato de cinco años y tres películas con Vera, que fue publicitada como la sucesora potencial de Grace. Hitchcock que demandaba un control total de la apariencia de la actriz, incluso en el ámbito privado, emprendió una reinvención del aspecto y el vestuario de su nueva estrella con la ayuda de la diseñadora de vestuarios y ganadora del Oscar Edith Head. Ese mismo año, Hitchcock estrenó su serie de televisión Alfred Hitchcock presenta y Vera fue la protagonista del primer capítulo, titulado Venganza (Revenge), en la que interpretaba el papel de la nueva novia emocionalmente preocupada de Ralph Meeker.
Hitchcock la dirigió en la pantalla grande como la esposa cercada de Henry Fonda, que interpretaba a un músico de Nueva York falsamente acusado de un crimen, en Falso culpable (1956). El crítico del New York Times, Bosley Crowther, al escribir sobre la actuación de Miles y Fonda, destacó su interpretación manifestando que era capaz de transmitir la sensación de miedo que se desprendía de la situación en la que se habían visto envueltos los protagonistas. Hitchcock apreciaba no solo la belleza rubia de Miles y su inteligente apariencia, sino también su talento para interpretar.
El director pensó que Vera fuera la protagonista de Vértigo (De entre los muertos) y para ello encargó el diseño de vestuario y se realizaron pruebas de maquillaje y peinados especialmente para ella. Sin embargo, Miles quedó embarazada y abandonó la producción cuando todo estaba preparado para iniciar el rodaje. El director inglés contrató a Kim Novak como sustituta, con la que nunca llegó a conectar plenamente. El proyecto que había sido diseñado como escaparate para Vera fue una película considerada por muchos como una de las obras maestras del director. Miles recordaba que Hitchcock se quedó abrumado cuando le dijo que no podría ser la protagonista de su thriller.
Un año más tarde, Hitchcock la eligió para interpretar a Lila, la hermana de Janet Leigh en Psicosis (1960) en cuyo papel descubre la verdad sobre Norman Bates y su madre. A pesar de su papel secundario, la buena actuación de Miles produjo una impresión fuerte y duradera. Coprotagonizó con Susan Hayward y John Gavin el melodrama sobre adulterio, La calle de atrás (Back Street, 1961), dirigida por David Miller, basada en la novela de Fannie Hurst de 1931.
Siguió con un papel en otro clásico de Ford, El hombre que mató a Liberty Valance (1962), en la que actuaba junto a John Wayne y James Stewart (que compiten por su amor). Obtuvo el premio de "La Herencia del Western" (Western Heritage Awards), que compartió con el director Ford, el guionista James Warner Bellah y sus compañeros de reparto, incluyendo Lee Marvin y Edmond O'Brien. Volvería a participar en una película con John Wayne en Los luchadores del infierno (Hellfighters, 1969).
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| Vera Miles como Lila Crane en Psicosis (1960) |
La carrera de Miles tomó un giro cuando empezó a rodar con los Estudios Disney, en Un tigre se escapa (A Tiger Walks, 1964), La familia Calloway (Those Calloways, 1965), y Veinte docenas de hijos (Follow Me, Boys!, 1966). Continuó haciendo papeles para Disney hasta los años setenta y también grandes series de televisión durante años, hasta que en 1983 repitió su famoso papel en Psicosis II, con su papel vociferante, protestando contra la libertad condicional propuesta para Norman Bates (interpretado como en el original por Anthony Perkins). En los años siguientes, lamentaba que Psicosis se hubiera convertido en la película con la que se asociaba el nombre de Hitchcock, considerando que había dirigido otras películas mejores.
Miles continuará apareciendo en numerosas series y películas para la televisión durante los años 1980 y en películas como La iniciación (The Initiation, 1984) y Cuando llega la noche (Into the Night, 1985), y fue artista invitada varios episodios de la serie televisiva Vacaciones en el mar (The Love Boat, 1982-1984) y Hotel (1984-1987). También apareció junto a Angela Lansbury en la serie Se ha escrito un crimen (Murder, She Wrote), como estrella invitada en tres episodios emitidos en 1985, 1990 y 1991, respectivamente. En el episodio de 1991, titulado El hijo ilegítimo (Thursday's Child), fue su último papel para la televisión. was her final television role. Vera Miles actuó una vez más, apareciendo junto a James Belushi en la película Vidas separadas (Separate Lives, 1995), antes de retirarse de la industria cinematográfica.
